flora beztlenowa kieszonek przyzębnych w zapaleniu przyzębia a

MED. DOŚW. MIKROBIOL., 2008, 60: 71 - 78
Katarzyna Betleja-Gromada1, Jadwiga Banach1, Alina Kaczmarek2, Magdalena
Mnichowska-Polanowska2, Stefania Giedrys-Kalemba2
FLORA BEZTLENOWA KIESZONEK PRZYZĘBNYCH
W ZAPALENIU PRZYZĘBIA A PORÓD PRZEDWCZESNY
Zakład Periodontologii Katedry Stomatologii Zachowawczej i Periodontologii
Pomorskiej Akademii Medycznej w Szczecinie1
Kierownik: prof. dr hab. J. Banach
Katedra i Zakład Mikrobiologii i Immunologii Pomorskiej Akademii Medycznej
w Szczecinie2
Kierownik: prof. dr hab. S. Giedrys-Kalemba
Celem badań była analiza beztlenowej flory kieszonek przyzębnych u kobiet
w ciąży z objawami zapalenia przyzębia. Zapalenie przyzębia rozpoznano
u 35 ze 120 matek. Bardziej zaawansowane zmiany patologiczne w przyzębiu oraz występowanie bardziej różnorodnej beztlenowej flory bakteryjnej
w kieszonkach przyzębnych stwierdzono w grupie kobiet, które przedwcześnie urodziły, dziecko z niską masą urodzeniową, w porównaniu z kobietami
rodzącymi o czasie, noworodka o prawidłowej wadze.
Ciąża i zachodzące w tym okresie zmiany w organizmie kobiety wpływać mogą na
powstawanie procesów patologicznych w przyzębiu. Pojęcie tzw. „ciążowego zapalenia
dziąseł” wprowadził już w 1877 roku Pindar. Częstość zapaleń dziąseł u ciężarnych waha
się od 30 do 100%, zaś największe nasilenie obserwuje się pomiędzy drugim a ósmym
miesiącem ciąży. Zmiany metabolizmu tkanki dziąsła w czasie ciąży są uwarunkowane
fizjologią ciąży, nie mniej wraz z czynnikiem miejscowym, jakim jest płytka nazębna mogą
intensyfikować procesy zapalne (10, 11, 20). Uważa się, że zmiany poziomu hormonów
płciowych (progesteron, estrogeny) u ciężarnych mogą bezpośrednio oddziaływać na tkankę
dziąsła, jak również modyfikować odpowiedź zapalną (11, 19, 23). Innym czynnikiem,
wpływającym na rozwój zapalenia dziąseł w ciąży są różnice w bakteryjnej florze płytki
nazębnej. Wraz ze wzrostem poziomu hormonów płciowych wzrasta w płytce poddziąsłowej ilość Gram-ujemnych pałeczek należących do gatunku Prevotella melaninogenica oraz
Prevotella intermedia. W drugim trymestrze ciąży obserwuje się wzrost flory beztlenowej
w stosunku do tlenowej - odsetek Gram-ujemnych bakterii beztlenowych w zapaleniu dziąseł
ciężarnych wynosi 39%, podczas gdy w zapaleniu dziąseł niezwiązanym z ciążą 26-29%
(1, 8, 19). Współistniejące w ciąży matczyne zapalenie przyzębia może być przyczyną
komplikacji ciążowych prowadząc do wystąpienia porodu przedwczesnego i urodzenia
noworodka z niską masą ciała. Niektórzy autorzy uważają, że periodontitis jest niezależnym
czynnikiem ryzyka dla porodu przedwczesnego (7, 16, 27).
72
K. Betleja-Gromada i inni
Nr 1
Etiologia porodu przedwczesnego nie jest do końca poznana. Czynniki ryzyka wystąpienia tego powikłania dzieli się na 2 grupy: medyczne i socjalne (3, 24). Nadal jednak ponad
50% porodów przedwczesnych występuje z nieznanych powodów, bez poprzedzających
objawów zagrożenia. Kliniczne i eksperymentalne badania prowadzone w ostatnich latach
wskazują na dużą rolę zakażenia bakteryjnego w etiopatogenezie porodu przedwczesnego
(24). Do zakażenia jednostki płodowo-łożyskowej może dojść w różny sposób: przez krew
i łożysko w przypadku infekcji objawowej lub bezobjawowej u kobiety w ciąży, przez
ciągłość z istniejącego zakażenia w jamie brzusznej, a najczęściej drogą wstępującą, poprzez pochwę i kanał szyjki macicy. Zakażenie wewnątrzmaciczne prowadzi do wywołania
miejscowej odpowiedzi zapalnej. Produkty metabolizmu bakterii oraz makrofagi tkankowe
stymulują komórki doczesnej i łożyska do uwalniania szeregu mediatorów zapalnych tj.
IL-1, TNF-α, IL-6, IL-8, co w konsekwencji prowadzi do uwalniania prostaglandyny PGE2
przez owodnię, kosmówkę i doczesną. Wzrost wewnątrzmacicznego stężenia prostaglandyn
wyzwala czynność skurczową macicy. Niektóre bakterie mogą pośrednio wpływać na czynność skurczową macicy poprzez wytwarzanie fosfolipazy A2 i C, które stymulują produkcję
prostaglandyn przez owodnię (6, 24, 27). Biorąc pod uwagę ścisły związek pomiędzy infekcją a zapaleniem należy sądzić, że zmiany w stężeniu mediatorów zapalnych wynikające
z normalnej reakcji gospodarza na czynnik infekcyjny stanowią kluczowy mechanizm
występowania porodu przedwczesnego i niskiej masy urodzeniowej noworodka.
Według innej hipotezy zapalenie przyzębia, będące rezerwuarem Gram-ujemnych
organizmów, endotoksyn i mediatorów zapalnych łącznie z PGE2 i TNFα, stanowi potencjalne zagrożenie dla jednostki płodowo-łożyskowej. Mechanizm wpływu zapalenia
przyzębia na wywołanie porodu przedwczesnego oraz zaburzenia wzrastania płodu nie są
do końca wyjaśnione. Pod uwagę bierze się zarówno bezpośredni wysiew bakterii i/lub ich
produktów przemiany materii z przyzębia do krwi, jak również możliwość, że mediatory
zapalne, powstające w wyniku uruchomienia reakcji odpornościowej w odległych ogniskach
zakażenia, przedostają się do środowiska płodu i dodatkowo inicjują miejscową produkcję
cytokin (2, 7, 12, 13, 15, 16).
Celem badań była analiza beztlenowej flory kieszonek przyzębnych u kobiet w ciąży
z objawami zapalenia przyzębia.
MATERIAŁ I METODY
Badaniom poddano 120 pacjentek Kliniki Medycyny Matczyno-Płodowej PAM, które
w zależności od czasu trwania ciąży i masy urodzeniowej noworodka podzielono na dwie
grupy. Grupę I stanowiły 62 pacjentki w wieku 20 – 43 lata (średnia wieku 31 lat), które
zakończyły ciążę przed 37 tygodniem jej trwania i urodziły noworodka z masą ciała poniżej
2500g. Grupę II stanowiło 58 pacjentek w wieku 20 – 47 lat (średnia wieku 30 lat), które
zakończyły ciąże o czasie i urodziły noworodka z prawidłową masą ciała.
U wszystkich kobiet przeprowadzono badanie periodontologiczne. Oceniano parametry
charakteryzujące stan przyzębia: wskaźnik higieny jamy ustnej – PL (ang. plaque index),
zmodyfikowany procentowy wskaźnik krwawienia - mSBI (ang. sulcus bleeding index), pomiar głębokości rowka lub kieszonki dziąsłowej i/lub przyzębnej – GK, położenie przyczepu
łącznotkankowego – PPŁ, recesję dziąseł, zmiany w zakresie ruchomości zębów, kształtu
Nr 1
Beztlenowa flora kieszonek przyzębnych
73
i koloru dziąsła, obecność/brak wysięku ropnego z kieszonek przyzębnych. Za kryterium
zapalenia przyzębia uznano: GK >4,0 mm i PPŁ ≥3,0.
U 35 pacjentek ze zdiagnozowanym klinicznie zapaleniem przyzębia, w tym u 27 z grupy
I i 8 z grupy II, wykonano mikrobiologiczne badanie wydzieliny z kieszonki przyzębnej
w kierunku bakterii beztlenowych. Aby zapewnić optymalne warunki transportu i wzrostu
dla bakterii beztlenowych posiewy wykonywano „przy łóżku chorego”. Przed pobraniem
materiału za pomocą zgłębnika delikatnie oczyszczano okolicę szyjki zęba z płytki naddziąsłowej. Następnie jałową kiretą z dna najgłębszej mierzalnej kieszonki przyzębnej pobierano
wydzielinę zapalną, którą bezpośrednio umieszczano i rozsiewano na powierzchni stałych
podłoży VL i Schaedlera. Podłoża natychmiast umieszczano w warunkach beztlenowych
w anareostacie wykorzystując system Gaspack. Hodowlę (5-10 dni) i identyfikację bakterii prowadzono w Katedrze i Zakładzie Mikrobiologii PAM. Identyfikacji dokonywano
w oparciu o cechy morfologiczne kolonii, barwienie metodą Grama oraz właściwości biochemiczne (API-20A, bio-Merieux).
Uzyskane wyniki badań poddano analizie statystycznej przy użyciu programu komputerowego STATISTICA 6.0. Ocenę rozkładu badanych parametrów przeprowadzono za
pomocą testu Shapiro-Wilka. Różnice pomiędzy średnimi wartościami badanych parametrów
klinicznych badano za pomocą testu U-Manna-Whitney`a. W celu porównania częstości
występowania badanych parametrów pomiędzy grupami posłużono się testem χ2 Pearsona.
Za statystycznie istotne uznano te wyniki, dla których poziom istotności „p” był mniejszy
od 0,05 (p< 0,05).
WYNIKI
Zapalenie przyzębia obserwowano u kobiet z obu grup badanych, częściej u kobiet
z grupy I - 27 (43,5%) niż z grupy II - 8 (13,8%); różnice te są istotne statystycznie
(p<0,001). Szczegółowe wyniki badania periodontologicznego wykazały również, iż bardziej
zaawansowane zmiany patologiczne w przyzębiu występowały u kobiet, które urodziły
przedwcześnie dziecko z niską masą urodzeniową w porównaniu z kobietami rodzącymi
o czasie, noworodka o prawidłowej wadze. Różnice istotne statystycznie dotyczyły: średnich
wartości głębokości kieszonek trzyzębnych - GK (Grupa I 3,80 mm, grupa II 2,95mm),
poziomu przyczepu łącznotkankowego- PPŁ (odpowiednio 2,30 mm i 0,70mm), a także
średnich wartości wskaźnika mSBI (odpowiednio 38,1% i 25,2%). W odniesieniu do średnich wartości recesji dziąsła oraz wskaźnika higieny jamy ustnej – PL różnic statystycznie
istotnych nie wykazano (Tabela I.).
Tabela I. Średnie wartości badanych parametrów klinicznych przyzębia wśród pacjentek grupy I i II.
Grupa I
Grupa II
p
n= 62
n=58
Średnia wartość GK(mm)
3,8
2,95
<0,001
Średnia wartość PPŁ (mm)
2,3
0,7
<0,001
Średnia wartość mSBI (%)
38,1
25,2
<0,01
p-test U-Manna- Whitneya
74
K. Betleja-Gromada i inni
Nr 1
Dodatnie wyniki posiewu w kierunku bakterii beztlenowych uzyskano u 29 (82,8 %)
z 35 kobiet z zapaleniem przyzębia, u 22 (81,5%) z grupy I i 7 (87,5%) z grupy II. Łącznie
u 6 pacjentek z zapaleniem przyzębia hodowle były ujemne. U osób z dodatnimi wynikami
posiewu izolowano od jednego do czterech gatunków bakterii. Wśród kobiet z zapaleniem
przyzębia należących do grupy I stwierdzono występowanie bardziej różnorodnej beztlenowej flory bakteryjnej w kieszonkach przyzębnych w porównaniu z grupą II. Szczegółowe występowanie rodzajów i gatunków bakterii beztlenowych u pacjentek z grupy I i II
zamieszczono w tabeli II.
Tabela II. Występowanie bakterii beztlenowych w kieszonkach przyzębnych badanych grup kobiet
Grupa I – 41
Grupa II – 16
Rodzaj/gatunek
szczepów
szczepów
Pałeczki Gram(+)
18
5
Bifidobacterium sp.
2
2
Lactobacillus acidophilus
1
1
Lactobacillus jensenii
1
Lactobacillus fermentum,
2
1
Propionibacterium acnes
5
Eubacterium lentum
2
1
Clostridium clostridiforme
1
Clostridium tertium
1
Actinomyces naeslundii
3
Pałeczki Gram(-)
12
8
Fusobacterium sp.
2
1
Bacteroides vulgatus
1
1
Prevotella melaninogenica Prevotella oris/buccae
5
2
Porphyromonas asaccharolytica
3
1
Porphyromonas gingivalis
1
3
Ziarniaki Gram(+)
7
1
Peptosreptococcus sp.
5
Streptococcus intermedius
2
Prevotella oris/buccae
1
Ziarniaki Gram(-)
4
2
Veilonella parvula
4
2
Wśród zidentyfikowanych drobnoustrojów dominowały beztlenowe pałeczki Gramdodatnie i Gram–ujemne. Rzadziej izolowano beztlenowe ziarniaki Gram-dodatnie i Gramujemne. Spośród pałeczek Gram–dodatnich gatunki: Propionibacterium acnes, Actinomyces
naeslundii, Lactobacillus jensenii, Clostridium tertium, Clostridium clostridiforme wykryto
tylko u pacjentek z grupy I, podobnie ziarniaki Gram-dodatnie Peptosreptococcus sp. i Streptococcus intermedius. U kobiet z grupy I częściej izolowano także pałeczki Gram-ujemne
Prevotella melaninogenica i Porphyromonas gingivalis, natomiast Prevotella oris/buccae
wykryto jedynie u kobiet z grupy II. Pozostałe gatunki występowały w kieszonkach przyzębnych obu grup kobiet.
Nr 1
Beztlenowa flora kieszonek przyzębnych
75
DYSKUSJA
Dokładny mechanizm leżący u podstaw związku pomiędzy matczyną chorobą przyzębia
a występowaniem niskiej masy urodzeniowej noworodka i/lub porodu przedwczesnego,
mimo licznych badań, nadal pozostaje niejasny. Udowodniono, że infekcje przyzębia, zdominowane przez beztlenowe Gram-ujemne bakterie charakteryzuje wysoki poziom mediatorów
zapalnych w tkankach przyzębia (9,13,17,18). Badania flory bakteryjnej przyzębia u kobiet
w drugim trymestrze ciąży wykazały w płytce nazębnej zwiększony stosunek liczbowy
Gram-ujemnych bakterii beztlenowych do drobnoustrojów tlenowych (8). Jeżeli lipopolisacharydy tych bakterii osiągną dostęp do łożyska, mogą stymulować produkcję miejscowych
cytokin, wpływając w ten sposób na inicjację porodu przedwczesnego (5,13).
W badaniach własnych u kobiet rodzących przedwcześnie dziecko z niską masą urodzeniową obserwowano częściej i bardziej zaawansowane klinicznie zmiany patologiczne
w przyzębiu w porównaniu z kobietami rodzącymi o czasie, noworodka o prawidłowej
wadze. U wszystkich kobiet ze zdiagnozowanym klinicznie zapaleniem przyzębia wykonano, z zachowaniem obowiązujących standardów postępowania, badanie wydzieliny
z kieszonki przyzębnej w kierunku bakterii beztlenowych. Łącznie wyhodowano prawie
20 gatunków beztlenowych bakterii Gram-dodatnich i Gram-ujemnych. Występowały one
w różnych układach i ilości u poszczególnych pacjentek, aczkolwiek bardziej różnorodną
florę stwierdzono w kieszonkach przyzębnych kobiet z grupy I.
Zgodnie z teorią infekcji oportunistycznej istnieje pogląd, że zapalenie przyzębia powstaje w wyniku zachwiania proporcji wśród stałej, bakteryjnej flory szczeliny dziąsłowej,
zaś grupy potencjalnie chorobotwórczych bakterii tworzą płytkę o patogennym mechanizmie. Tworzenie i stabilizowanie się takiej płytki wynikać może z różnic w odpowiedzi
gospodarza na bakterie płytki jak i ekologicznych interakcji pomiędzy samymi bakteriami.
Pomimo, że nie udaje się ustalić związku przyczynowego między gatunkami drobnoustrojów
a destrukcyjną chorobą przyzębia, istnieją gatunki bakterii, tzw. grupy mikroorganizmów
wskaźnikowych, których pojawienie się umożliwia przewidywanie wystąpienia zmian
patologicznych w przyzębiu.
W materiale własnym wśród zidentyfikowanych drobnoustrojów dominowały beztlenowe pałeczki Gram-dodatnie i Gram-ujemne. Niektóre z nich mają większą niż inne
drobnoustroje bytujące w przyzębiu zdolność do niszczenia tkanki łącznej, aktywacji układu
dopełniacza oraz rozkładu immunoglobulin i zalicza się je do mikroorganizmów wskaźnikowych. Do bardzo silnie powiązanych z zapaleniem przyzębia należy Porphyromonas
gingivalis, do silnie powiązanych Prevotella sp.,. Fusobacterium sp., Peptosreptococcus
sp.; Streptococcus intermedius i Eubacterium lentum uważa się za umiarkowanie powiązane
z występowaniem choroby przyzębia (21, 22). Drobnoustroje te częściej izolowano od pacjentek, które urodziły przedwcześnie podobnie jak Propionibacterium acnes, Actinomyces
naeslundii, Lactobacillus jensenii, Clostridium tertium, Clostridium clostridiforme.
Bardzo zbliżone wyniki badań mikrobiologicznych (rodzaje, gatunki bakterii beztlenowych) uzyskali w badaniach przeprowadzonych u pacjentów z zapaleniem przyzębia
Wiernicka i wsp. (25, 26). Zastosowali oni podobną metodę pobierania i identyfikacji
drobnoustrojów z kieszonek przyzębnych. Materiał pobierany był od pacjentów leczonych periodontologicznie, u których zdiagnozowano przewlekłe zapalenie przyzębia (26),
a także agresywną postać periodontopatii (25). Postawiona przez nich diagnoza oparta
76
K. Betleja-Gromada i inni
Nr 1
była na wszystkich koniecznych do rozpoznania parametrach klinicznych, łącznie z oceną
stopnia i typu ubytku kości wyrostka zębodołowego, przeprowadzoną na podstawie zdjęcia rentgenowskiego. Zwiększa to wiarygodność własnej diagnozy zapalenia przyzębia
u pacjentek ciężarnych, która ze względu na specyficzność badanej populacji jak i miejsce
badania (warunki szpitalne) nie mogła być oparta na wszystkich, koniecznych parametrach
klinicznych.
Udział bakterii jamy ustnej, jako ważnych patogenów w kontekście porodu przedwczesnego powiązanego z matczyną chorobą przyzębia, udowadniają także inni autorzy
(12, 15). Badając mikrobiologiczny profil kieszonek przyzębnych u 44 kobiet, Offenbacher
i wsp. (15) zmierzyli za pomocą specyficznych sond DNA poziomy czterech potencjalnie
patogennych dla zapalenia przyzębia drobnoustrojów dojrzałej płytki (Bacteroides forsythus,
Porphyromonas gingivalis, Actinobacillus actinomycetemcomitans, Treponema denticola).
Autorzy ci wykazali dużo wyższe stężenia DNA wszystkich badanych mikroorganizmów
wśród kobiet, które urodziły przedwcześnie, dziecko z niską masą urodzeniową w porównaniu do kobiet rodzących o czasie. Podobne zależności wykazali Mitchell-Lewis i wsp.
(12), którzy analizy DNA w pobranych z kieszonek przyzębnych próbkach wykonali metodą
hybrydyzacji z uwzględnieniem 12 gatunków bakterii. Istotne statystycznie wyższe poziomy
Bacteroides forsythus i Campylobacter rectus oraz wyższe średnie, bakteryjne obciążenie
dla pozostałych testowanych gatunków wykazano u kobiet, które urodziły przedwcześnie
w porównaniu z kobietami rodzącymi o czasie.
Wyjaśnienie przyczyn zapalenia przyzębia nie jest możliwe wyłącznie za pomocą badań mikrobiologicznych czy nawet molekularnych. Większość wykrytych bakterii lub ich
DNA może tylko pośrednio wskazywać na związek niektórych gatunków z występowaniem
objawów specyficznych dla destrukcyjnej choroby przyzębia. Należy pamiętać, że flora bakteryjna różni się znacznie międzyosobniczo, zarówno, co do miejsca występowania u jednej
osoby jak i w czasie. Także sama obecność i skład płytki nazębnej w niewielkim stopniu
przyczynia się do przewidywania modelu ekspresji choroby. Duże znaczenie wydają się
mieć czynniki zaburzające odporność gospodarza, ułatwiające działanie bakterii zawartych
w płytce, z kolei ich chorobotwórczość może bardziej zależeć od wzajemnych zależności
ekologicznych i metabolizmu płytki niż od występujących w niej gatunków (28).
Przytoczone badania własne oraz innych autorów sugerują wiarygodny biologicznie
mechanizm, że matczyna choroba przyzębia może wpływać niekorzystnie na wynik ciąży,
prowadząc do porodu przedwczesnego i urodzenia noworodka z niską masą urodzeniową.
Biorąc pod uwagę wieloczynnikową etiologię zapalenia przyzębia jak i porodu przedwczesnego nie można wykluczyć współistnienia nieznanego dotychczas czynnika genetycznego
i/lub środowiskowego, który umieszcza pacjentkę w ciąży w grupie zagrożenia zarówno
zapaleniem przyzębia jak i porodem przedwczesnym (cyt. wg 14). W efekcie klinicyści,
szczególnie periodontolodzy i położnicy zobowiązani są do indywidualnego traktowania
kobiet w ciąży w zakresie diagnostyki, profilaktyki i stosowanej terapii.
Nr 1
Beztlenowa flora kieszonek przyzębnych
77
K. B e tle ja , J . Ba na c h, A. Ka c z m a re k, M. M nichow s ka-P olanow s ka, S . G ied ry s - K a le mb a
ANAEROBIC BACTERIA OF PERIODONTAL POCKETS IN COURSE OF PERIODONTITIS
AND PREMATURE LABOR.
SUMMARY
The aim of the study is was to evaluate anaerobic periodontal mikrobes in 120 postpartum mothers.
Group I consisted of mothers with a birth weight of less than 2,500g and gestational age< 37 weeks.
Group II included mothers with normal birth weight infants. All women in both of groups were subjected
to a full-mouth periodontal examination to determine a periodontal status. The microbial investigation for anaerobic bacteria of deepest periodontal pockets was performed in 35 cases of periodontits.
A significantly higher incidence of preterm low birth weight cases in patiens with periodontitis was
documented. In addition higher variety of anaerobic bacteria of periodontal pockets in mothers with
preterm low birth weight infants comparison to control group was obserwed.
PIŚMIENNICTWO
1. Abraham-Inpijn L, Polsacheva OV, Raber-Durlacher JE. The Significance of endocrine factors
and microorganisms in the development of gingivitis in pregnant women. Stomatologiia (Mosk)
1996; 75: 15-8.
2. Betleja K. Choroby przyzębia a wcześniactwo i niska masa urodzeniowa noworodków - tylko
związek czy poważny czynnik ryzyka. Przegląd Stomatologii Wieku Rozwojowego 2001; 3/4:
109-12.
3. Bręborowicz GH. Ciąża wysokiego ryzyka. Ośrodek Wydawnictw Naukowych. Poznań, 2000.
4. Bręborowicz GH, Szymankiewicz M, Anholcer A, Gadzinowski J. Wcześniactwo - Problem Położniczo-Neonatologiczny. Medipress Ginekologia - Położnictwo 1999; 5: 3-12.
5. Collins JG, Smith MA, Arnold RR, Offenbacher S. Effects of Escherichia coli and Porphyromonas
gingivalis Lipopolysaccharide on Pregnancy Outcome in the Golden Hamster. Infect Immun 1994,
62, 4652-5.
6. Gibbs RS, Romero R, Hiller SL, Eschenbach DA, Sweet RL. A review of premature birth and
subclinical infection. Am J Obstet Gynecol 1992; 166: 1515-28.
7. Konopka T, Rutkowska M. Zapalenie przyzębia jako czynnik ryzyka porodu przedwczesnego
- przegląd piśmiennictwa. Dent Med Probl 2002; 39: 259-64.
8.Kornman KS, Loesche WJ. The subgingival microbial flora during pregnancy. J Periodontol Res
1980; 15: 111-22.
9.Kornman KS, Page RC, Tonetti MS. The host response to the microbial challenge in periodontitis:
Assembling the players. Periodontol 2000; 1997; 14: 33-53.
10. Löe H, Silness J. Periodontal Disease in Pregnancy I. Prevalence and Severity. Acta Odontol
Scand 1963; 21: 533-51.
11. Löe H. Periodontal Changes in Pregnancy. J Periodontol 1965; 36: 209-17.
12. Mitchell-Lewis D, Engebretson SP, Chen J, Lamster CJ, Papapanou PN. Periodontal infection
and pre-term birth: early findings from a cohort of young minority women in New York. Eur J
Oral Sci 2001; 109: 34-9.
13. Offenbacher S. Periodontal Diseases: Pathogenesis. Ann Periodontol 1996; 1: 821-78.
14. Offenbacher S, Katz V, Fertik G, Collins J, Boyd D, Maynor G, McKaig R, Beck J. Periodontal
Infection as a Possible Risk Factor for Preterm Low Birth Weight. J Periodontol 1996; 67: 110313.
78
K. Betleja-Gromada i inni
Nr 1
15. Offenbacher S, Jared HL, O`Reilly PG, Wells SR, Salvi GE, Lawrence HP, Socransky SS, Beck
JD. Potential Pathogenic Mechanisms of Periodontitis - Associated Pregnancy Complications.
Ann Periodontol 1998; 3: 233-50.
16. Offenbacher S, Beck JD, Lieff S, Slade G. Role of Periodontitis in Systemic Health: Spontaneous Preterm Birth. J Dent Education 1998; 62: 852-58.
17. Offenbacher S, Collins JG, Heasman PA. Diagnostic potential of host response mediators. Adv
Dent Res 1993; 7: 175-81.
18. Page RC, Kornman KS. The pathogenesis of human periodontitis. Periodontol 2000; 1997: 14,
9-11.
19. Raber-Durlacher JE, van Steenbergen TJ, Van der Velden V, de Graaff J, Abraham- Inpijn L.
Experimental gingivitis during pregnancy and post-partum: clinical, endocrinological and microbiological aspects. J Clin Periodontol 1994; 21: 549-58.
20. Silness J, Löe H. Periodontal Disease in Pregnancy II. Corelation Between Oral Hygiene and
Periodontal Condition. Acta Odont Scand 1964; 22: 121-35.
21. Socransky SS, Haffajee AD. Dental biofilms: difficult therapeutic targets. Periodontol 2000 2002;
28: 12-55.
22. Socransky SS, Haffajee AD. Microbial etiological agents of destructive periodontal diseases.
Periodontol 2000 1994; 5: 78-111.
23. Sooriyamoorthy M, Gower DB. Hormonal influence on gingival tissue: relationship to periodontal
disease. J Clin Periodontol 1996; 16: 201-8.
24. Wasiela M, Kalinka J. Bakteryjne czynniki ryzyka nieprawidłowego przebiegu i wyniku ciąży.
Ginekol Prakt 2001; 9: 19-24.
25. Wiernicka M, Kaczmarek A, Trąbska-Świstelnicka M, Lipski M. Badania mikrobiologiczne beztlenowej flory bakteryjnej kieszonek przyzębnych jako kryterium diagnostyczne u pacjentów z
zapaleniem agresywnym przyzębia. Mag Stomatol 2002; 6: 24 -6.
26. Wiernicka M, Kaczmarek A. Zespół przyzębno-endodontyczny III typu w aspekcie badań mikrobiologicznych. Mag Stom 1999; 6: 22 –4.
27. Williams CE, Davenport ES, Sterne JA, Sivapathasundaram V, Fearne JM, Curtis MA. Mechanisms of risk in preterm low- birthweight infants. Periodontol 2000, 2000; 23: 142-50.
28. Williams DM, Hughes FJ, Odell EW, Farthing PM. Patologia przyzębia. Wydawnictwo Sanmedica,
Warszawa 1995.
Otrzymano: 19 II 2008 r.
Adres autorów: 70-111 Szczecin, ul. Al. Powstańców Wlkp. 72,
Katedra Mikrobiologii i Immunologii PAN
e-mail: [email protected]